Erin Moriarty est née et a grandi à New York aux États-Unis. Elle fait ses premiers à la télévision en 2010 lors d'un épisode d'On ne vit qu'une fois. On la retrouve l'année suivante en tant que guest dans New York, unité spéciale. Elle commence sa carrière au cinéma en 2012 aux côtés de Ben Stiller, Vince Vaughn et Jonah Hill dans Voisins du troisième type et obtient un rôle plus important dans la série Red Widow en 2013. En 2014, elle joue dans la première saison de True Detective, puis l'année suivante dans Jessica Jones. En 2016, elle joue dans Captain Fantastic et dans le Blood Father du français Jean-François Richet avec Mel Gibson. En 2018, elle est à l'affiche de quatre films : L’extraordinaire voyage du fakir (The Extraordinary Journey of the Fakir), The Miracle Season, Driven et Monster Party. Depuis 2019, elle est présente dans la série d'Amazon Prime : The Boys, où elle retrouve Jack Quaid avec qui elle avait tourné l'année précédente dans le court métrage CCR - Have You Ever Seen the Rain.