Halb Mensch, halb Dämon, arbeitet Hellboy für die paranormale Agentur, die ihn großgezogen hat, während er den Fluch seiner Herkunft trägt. Sein Auftrag führt ihn nach England, wo er sich Nimue, der Blutkönigin, stellen muss, einer mittelalterlichen Zauberin, die einst zerstückelt und nun wiederauferstanden ist, um die Welt der Menschen zu verwüsten. Zwischen Hexen, Riesen und Prophezeiungen entdeckt der rote Hüne, dass sein eigenes Schicksal der Schlüssel zur Apokalypse sein könnte, die er zu verhindern sucht. Ein düsterer, brutalerer und respektloser Neustart der Reihe, mit David Harbour unter den Hörnern und einer entfesselten Horror-Ästhetik.