David Wain wurde 1969 in Shaker Heights, Ohio geboren und wuchs dort auf. Er besuchte in New York City die Tisch School of the Arts der NYU und gründete dort gemeinsam mit Freunden die Comedygruppe The New Group im Oktober 1988. Die Gruppe spielte Sketche und trat in Kurzfilmen auf, wobei Wain die Chance nutzte zusätzlich das Drehbuch zu verfassen und Regie zuführen. Nach dem Abschluss wurde die Gruppe in The State umbenannt und sie erhielten eine Serie auf MTV. Zu dieser Gruppe gehörten u. a. Michael Ian Black, Robert Ben Garant, Thomas Lennon, Joe Lo Truglio, Ken Marino und Kerri Kenney. Von 1993 bis 1995 verfasste er zu 27 Folgen das Drehbuch und war als Regisseur verantwortlich. Nachdem die Sketchshow zu CBS übersiedelte, löste sich die Gruppe in Freundschaft auf.

In der Komödie Glauben ist alles! mit Edward Norton, Ben Stiller und Jenna Elfman in den Hauptrollen, verkörperte Wain die Rolle des Steve Posner. Als Regisseur für einen Film stand er erstmals 2001 hinter der Kamera. Dabei arbeitete er für den Film Wet Hot American Summer mit damaligen Kollegen aus The State und anderen wie Marguerite Moreau, Janeane Garofalo, Paul Rudd, Bradley Cooper und Elizabeth Banks zusammen. Die dabei ihre ersten größeren Filmrollen erhielten.

Im Jahr 2002 stand er mit seinen Freunden Michael Ian Black und Michael Showalter in der Komödie Stella Shorts 1998-2002 vor der Kamera. In diesem Film standen Stars wie Zach Galifianakis und Sam Rockwell vor der Kamera. Daraus entstand 2005 die Nachtclub-Comedy-Show Stella, die nach zehn Folgen wieder eingestellt wurde. 2004 war er als Videograph in der Komödie … und dann kam Polly auf der Hochzeitsfeier von Ben Stiller und Debra Messings Rollen zu sehen. Im Jahr 2007 standen wieder mehrere Darsteller aus der 1988 gegründeten Gruppe The State gemeinsam vor der Kamera. Dabei spielten sie zusammen in den Filmen Das 10 Gebote Movie (Wain auch Regisseur) und Reno 911!: Miami. Im Jahr 2009 war er als Produzent und Regisseur für den Film Vorbilder?! verantwortlich indem er die Rolle Chevron Baine spielte. Als Hochzeitsfotograf sah man ihn in John Hamburgs Komödie, Trauzeuge gesucht!. Seit 2007 spricht Wain in der Serie Superjail!, die auf dem Sender Adult Swim ausgestrahlt wird, die Stimme von The Warden.

Sein bisher letzter Film ist die Komödie Wanderlust – Der Trip ihres Lebens in der seine Freunde Paul Rudd, Jennifer Aniston und seine Frau mitspielen.

David Wain ist mit der Schauspielerin Zandy Hartig verheiratet und ist Vater von zwei Söhnen. Die Familie lebt derzeit in Manhattan.

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